永禄12年（1569年）、信長は足利義昭の将軍権力を制限するため、「殿中御掟」9ヶ条の掟書、のちには追加7ヶ条を発令し、これを義昭に認めさせた。しかし、これによって義昭と信長の対立は決定的なものになっていくことになる。
元亀元年（1570年）4月、信長は度重なる上洛命令を無視する越前の朝倉義景を討伐するため、浅井との盟約を反故にし、盟友の徳川家康軍とともに越前へ進軍を開始する。織田・徳川連合軍は朝倉方の諸城を次々と攻略していくが、金ヶ崎へ進軍したところで北近江の盟友であった浅井長政に背後を突かれるかたちとなった。突然の窮地に追い込まれた信長であったが、殿（しんがり）を務めた池田勝正・明智光秀・木下（藤吉郎改め）秀吉・徳川家康らの働き（金ヶ崎の退き口）もあり、なんとか京に逃れた。信長が京に帰還したとき、従う者はわずか10名ほどであったといわれている。
これを機に、将軍・足利義昭と信長の対立は先鋭化した。義昭は打倒信長に向けて御内書を諸国に発し、朝倉義景、浅井長政、武田信玄、毛利輝元、三好三人衆、さらに比叡山延暦寺・石山本願寺などの寺社勢力に呼びかけて「信長包囲網」を結成した。
対して信長は浅井長政を討つべく、元亀元年（1570年）6月、近江国姉川河原で徳川家康軍とともに浅井・朝倉連合軍と合戦する（姉川の戦い）。浅井方の先鋒・磯野員昌に15段の備えのうち13段まで破られるなど苦戦しつつも、織田・徳川方はこの一戦に勝利した。
元亀元年（1570年）8月、信長は摂津で挙兵した三好三人衆を討つべく出陣する（野田城・福島城の戦い）が、石山本願寺の援軍などもあって苦戦する。しかも、信長本隊が摂津に対陣している間に軍勢を立て直した浅井長政・朝倉義景・延暦寺などの連合軍3万が近江坂本に侵攻する。織田軍は劣勢のなか持ちこたえようとするが、重臣・森可成と信長実弟の織田信治をこのとき喪った。対して信長は、9月23日未明に急ぎ本隊を率いて摂津から近江へと帰還。慌てた浅井長政・朝倉義景らは比叡山に立て籠もって抵抗した。信長はこれを受け、近江国志賀において浅井・朝倉連合軍と対峙する（志賀の陣）。しかし、その間に本願寺の法主・顕如の命を受けた伊勢長島一向一揆衆が叛旗を翻し、信長実弟の織田信興や重臣・坂井政尚らを戦死に追い込んだ。いよいよ進退に窮した信長は正親町天皇に奏聞して勅命を仰ぎ、12月13日、帝の命をもって浅井・朝倉軍との和睦に成功した。大久保忠教の記した『三河物語』によれば、このとき信長は義景に対して「天下は朝倉殿が持ち給え。我は二度と望み無し」とまで言ったという。
元亀2年（1571年）9月、信長は何度か退避・中立勧告を出した後、なおも抵抗し続けた延暦寺を比叡山焼き討ちにした。これは、浅井・朝倉連合軍に協力したことに対する報復であったとされている。
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